Secondary contact is a key evolutionary event in understanding biodiversity formation. Elucidating the spatiotemporal effects of sex-specific behavioural patterns on gene flow associated with secondary contact provides valuable perspectives into population dynamics of organisms. The red fox (Vulpes vulpes) is highly dispersible and adaptable, possessing the broadest natural distribution range among the Carnivora. The Hondo red fox (V. v. japonica) is an endemic subspecies inhabiting three predominant islands of the Japanese Archipelago and is believed to have experienced secondary contact between eastern and western ancestral populations after the Last Glacial. Because their dispersal patterns exhibit sexual dimorphism characterised by male mobility and female philopatry, patrilineal and matrilineal genes are expected to reflect different aspects of the distributional fusion process. Here, we estimated the phylogeographic structure based on 11 Y-chromosome-specific microsatellite loci using 50 males and compared it to that based on mitochondrial DNA (mtDNA) sequences from 153 individuals. The phylogeny of Y-chromosomal DNA (yDNA) diverged into two clades with a high support rate and was analogous to that of mtDNA. However, no phylogeographic pattern was observed in yDNA, unlike mtDNA, which exhibited a distinct east–west structuring. In contrast to mtDNA clades, both yDNA clades were distributed across the three islands. These findings indicate that secondary contact of paternal lineages progressed earlier (prior to island segmentation through marine transgression in the post-glacial stage) and more broadly than that of maternal lineages. Historical east–west vicariance probably isolated not only females but also males over a long duration, resulting in similar phylogenetic divergence between yDNA and mtDNA. Subsequently, male-biased dispersal likely enhanced gene flow between the ancestral populations, whereas female natal philopatry restricted it. This study offers crucial insights into the evolutionary dynamics of terrestrial mammals with sex-specific life histories and underscores the significance of incorporating multifaceted markers in phylogeographic studies.

二次的接触は、生物多様性の創出機構を理解する上で重要な進化的イベントである。多くの種にみられる性特異的な行動パタンは、二次的接触に関連づいた遺伝子流動に対して時空間的な影響をおよぼす可能性がある。アカギツネ（Vulpes vulpes）は、高い分散性と環境適応性を示し、食肉目で最も広い自然分布域を有する。ホンドギツネ（V. v. japonica）は、本州、四国、および九州の固有亜種であり、最終氷期後に東西の祖先集団の間で二次的接触を経験したと考えられる。彼らの分散パタンは、雄の移動性と雌の定住性を特徴とする性的二型を呈するため、その父系遺伝子と母系遺伝子は分布融合プロセスの異なる側面を反映していると予想される。本研究では、ホンドギツネにおいて性特異的分散が二次的接触に伴う遺伝子流動のダイナミクスに与えた進化的影響を解明することを目的に、50個体のY染色体マイクロサテライト領域11座に基づいて系統地理構造を推定し、それを153個体のミトコンドリアDNA（mtDNA）配列に基づくものと比較した。Y染色体DNA（yDNA）の系統樹は、高い支持率で2つのクレードに分岐し、mtDNAのものと類似したトポロジを示した。一方で、yDNAにおいて系統地理構造は観察されず、明瞭な東西分化を特徴とするmtDNAのそれとは異なっていた。また、両方のyDNAクレードは、すべての島にまたがって分布していた。これらの発見は、父系系統の二次的接触が、母系系統のそれよりも早期に（後氷期の海進による島の分割よりも前に）、かつ広範に進行したことを示している。過去の東西分断は、長期間にわたって雌だけでなく雄の分散をも制限し、yDNAとmtDNAとの間に共通の系統分岐をもたらしたと考えられる。その後、雄に偏った分散が祖先集団間の遺伝子流動を促進した一方で、雌の出生地定住性がその影響を抑制した可能性がある。本研究の知見は、性特異的な生活史を有する陸棲哺乳類における分布域や遺伝的集団構造の形成プロセスについて興味深い洞察を提供し、さらに系統地理研究に多角的なマーカーを組み込むことの重要性を強調するものである。

本研究は、京都大学野生動物研究センター共同利用研究制度を利用しておこなわれました。
採択番号: 2021‐B‐23
課題名: 日本列島におけるアカギツネの分布形成史の解明
申請代表者: 富山大学・渡辺 拓実